Doğu Ortodoks Kilisesi'nin özerk organı olan Japon Ortodoks Kilisesi, Tokyo metropolünün seçilmesini onaylayan Moskova Patrikhanesi ile kanonik ilişki içerisinde. Japon Ortodoks Kilisesi, Japonya'nın ilk Ortodoks Başpiskoposu olan ve 1970 yılında aziz ilan edilen seçkin bir misyoner Nikolay Kasatkin'in (1836-1912) çabalarıyla yaratıldı.
Görevin başlangıcından beri (1872), kilise hiçbir zaman yabancı misyoner personeline bağımlı değildi. Japon rahipler Tokyo'da bir seminerde eğitim gördükten sonra görevlendirilirler ve din adamları ve tembellik meclisi kilisenin işlerini tam kontrol altında tutarlar. Japon Ortodoksluğunun bu yerli karakteri, Rus-Japon Savaşı ve iki Dünya Savaşı gibi çeşitli siyasi denemelerden ve tecrit dönemlerinden kurtulmasına izin verdi. 1945 ve 1970 arasında kilise, Amerika'nın Rus metropolünün dini yetkisi altındaydı. 1970 yılında Moskova Patrikhanesi'nden ana kilisesi kalıcı özerk bir tüzük aldı. Tokyo'nun Ortodoks katedrali (kurucusu Nikolay Kasatkin için Nikolay Katedrali olarak adlandırılır), Japon başkentindeki en büyük dini yapılardan biridir. Yaklaşık 30.000 üyeli kilisenin Tokyo, Kyōto ve Sendai'de piskoposlukları var.
